Церковь Иоанна Богослова расположена на невысоком холме над Днепром, по адресу: улица Большая Краснофлотская, дом 11.
Представляет собой одноглавую четырёхстолпную церковь. Общий облик данного храма близок к облику Петропавловской церкви.
Изначально фасады завершались полукружиями. На внешних угловых лопатках до наших дней сохранились декоративные кресты, изготовленные из плинфы.
В XVIII веке церковь была перестроена, фигурное основание главки было оштукатурено, равно как и световой восьмерик под лотковым куполом. Над арочными окнами восьмерика расположены ниши, которые разделены замковым камнем. Нынешний пол в храме почти на два метра выше, чем первоначальный. Ранее к зданию примыкали галерея и два придела у углов церкви с восточной стороны. Внутри церковь была расписана фресками (сохранились фрагментарно). Первоначальная постройка 1173 года из кирпича на булыжном фундаменте сохранилась на высоту стен основного объёма.
Cводы, восьмерик и подкупольные столбы были переложены в XVIII веке, тогда же частично были замурованы древние окна и пристроены трапезная и колокольня (до наших дней не сохранились, уничтожены в годы немецкой оккупации).
Церковь Иоанна Богослова была возведена в 1173 году по указу князя Романа Ростиславича. Согласно сохранившимся летописям, церковь была богато украшена золотом и финифтью.
В первозданном своём виде она просуществовала до 1611 года, когда Смоленск после длительной осады был захвачен польским войском под предводительством короля Сигизмунда III. В годы, когда Смоленск находился в составе Речи Посполитой, церковь была превращена в костёл.
После возвращения Смоленска в состав Московского государства, церковь вновь была передана православным.
В XVIII веке церковь была частично перестроена.
В 1812 году она пострадала от французских войск.
В годы советской власти церковь действовала до 1933 года, после чего была закрыта и передана под музей и библиотеку
.B годы Великой Отечественной войны церковь сильно пострадала, были уничтожены все её пристройки.
В 1970-е годы была проведена реставрация церкви по проектам архитекторов Подъяпольского и Каменевой. С фасадов здания была удалена поздняя штукатурка, а в нижних частях — восстановлены полуколонны и профилировки проёмов.
